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建武元年（317年），因晋愍帝被掳，司马睿改封晋王，统摄万机。王敦此时获进位征南大将军。次年司马睿因晋愍帝被杀而即位，是为晋元帝，东晋建立，王敦改拜侍中，升任大将军、江州牧。王敦以他讨伐杜曾失利而请求自贬，免任侍中并不拜州牧。后司马睿又加任王敦为荆州牧，王敦又辞让州牧，仅听任刺史。
及后司马睿渐渐重用刘隗，同时疏远一开始扶持他而名声似乎比皇族更高的琅琊王氏士族，王敦因而上疏为王导抱不平。而其实司马睿重用刘隗、刁协等人就是为了减弱立下大功而又有极高名声的琅邪王氏势力，而面对在外地专权而手握强兵，更有意图专擅朝政的王敦就更为畏惧和厌恶。太兴三年（320年），司马睿任命湘州刺史甘卓改任梁州刺史，王敦要求以从事中郎陈颁代替甘卓担任原本湘州刺史的位置＇1＇，但遭拒绝，司马睿更派谯王司马承移镇湘州。王敦见此，上表陈说古今被皇帝猜疑的忠臣和小人如何离间忠臣和皇帝的关系，想要感动司马睿。司马睿见奏表后更为忌惮王敦，表面上增加他的属官和尊贵待遇，但同时又任命刘隗和戴渊领兵到外，表面上是要抵抗北方胡族*的入侵，实际上是要防备王敦。
永昌元年（322年）正月，王敦从荆州起兵，以诛刘隗为名进攻建康。司马睿知道后大怒，命刘瑰等人回建康准备防守，司马睿更亲自披甲出镇城郊。王敦率军一路前进到石头城（建康西边的军事要塞），王敦打算进攻刘隗镇守的金城，但杜彛�八�ナ�烦牵�裙テ浦茉�Ｍ醵靥�硬⒔�ナ�烦牵�亟�茉��敲磐督担�醵赜只靼芰舜髟ā⒘踮蟆⑼醯肌⒅茴墶⒐�莺陀萏兜慕�ィ�踮蠛偷笮�弊摺�
王敦入石头城后，并不立刻到建康朝见司马睿，反而拥兵在石头城，更放纵兵士四处劫掠。官众因乱逃走，只余安东将军刘超领兵与两名侍中一同侍奉司马睿，司马睿亦只得求和。王敦见王导时又怪责他当日司马睿继位前不听他劝，改立幼主而让他可以专擅朝政，才令内乱发生，几乎令王氏覆灭。但王导仍秉正地与王敦议论，王敦无法争辩。及后王敦自任丞相、江州牧，进封武昌郡公，又加羽葆鼓吹，让太常荀嵩拜授，王敦曾假意辞让。王敦又杀周顗、戴渊；更因太子司马绍为人有勇略，意图诬陷他不孝而废掉他，但遭温峤大力反对而不能成事。王敦不久即回到武昌，遥控朝政。王敦得势后，谋害易雄等忠良之士，又在朝中树立党羽，将相州牧都是王氏族人，而且又以沈充、钱凤二人为谋主，纵容手下为非作歹，无法无天；有识之士都知道王敦很快会败亡。堂弟王棱曾不断劝谏王敦，但却遭到王敦暗杀。王敦后又自领宁州和益州都督。同年，司马睿因忧愤而死，由太子司马绍继位，是为晋明帝。
太宁元年（323年），王敦谋求篡位，讽谏朝廷征召自己，司马绍于是手诏征召王敦。又拜受加黄钺、班剑武贲二十人，奏事不名，入朝不趋，剑履上殿。王敦到姑孰时，司马绍派侍中阮孚设牛酒犒劳王敦，但王敦却称病不见，只派主簿接受，不久王敦自任扬州牧。后王敦侄儿王允之听到潘凤与王敦讨论夺权的计划，王允之后即告诉父亲王舒，而王舒及王导就告诉司马绍，让朝廷都准备应付王敦。
太宁二年（324年），王敦患病，部将钱凤和沈充暗中筹划一旦王敦死后如何是好，最终决定在王敦死后作乱，颠覆东晋，并劝王敦铲除有名望的周札以及司马睿腹心冉曾和公乘雄，王敦都一一照做。及至王敦病情转坏，司马绍一方面派侍中陈晷等人问候王敦病况，另一方面却暗地里打算讨伐，并微服到芜湖察看王敦军的营垒，又派大臣查问王敦起居。
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